La servante écarlate, c'est Defred, une entreprise de salubrité publique à elle seule. En ces temps de dénatalité galopante, elle doit mettre au service de la république de Gilead, récemment fondée par des fanatiques religieux, son attribut le plus précieux : sa matrice. Vêtue d'écarlate, à l'exception des voiles blancs de sa cornette, elle accomplit sa tâche comme une somnambule. Doit-elle céder à la révolte, tenter de tromper le système ? Le soir, Defred regagne sa chambre à l'austérité monacale. Elle songe au temps où les femmes avaient le droit de lire, d'échanger des confidences, de dépenser de l'argent, d'avoir un travail, un nom, des amants...